윈트 신호전달 경로
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1. 개요
윈트 신호전달 경로는 1982년 종양성 레트로바이러스 연구를 통해 처음 발견되었으며, 배아 발달, 암, 제2형 당뇨병 등 다양한 생물학적 과정에 관여하는 세포 내 신호 전달 경로이다. 윈트 신호전달은 윈트 단백질이 프리즐드 수용체에 결합하면서 시작되며, 이 과정에서 디셰벌드, 베타-카테닌과 같은 단백질들이 관여한다. 윈트 신호전달에는 표준 윈트 신호전달(Wnt/β-catenin signaling)과 비표준 윈트 신호전달 경로가 있으며, 표준 경로는 베타-카테닌의 축적과 핵으로의 이동을 통해 유전자 발현을 조절한다. 윈트 신호는 배아 발달 과정에서 체절 형성, 기관 형성, 세포 분화, 증식, 이동 등 다양한 역할을 수행하며, 암 발생 및 진행, 인슐린 감수성 조절에도 관여한다.
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| 윈트 신호전달 경로 | |
|---|---|
| 개요 | |
| 종류 | 신호 전달 경로 |
| 관련 질병 | 암 당뇨병 심혈관 질환 신경퇴행성 질환 |
| 경로 | |
| 주요 리간드 | Wnt 단백질 |
| 주요 수용체 | Frizzled 수용체 |
| 주요 세포 내 신호 전달자 | 베타-카테닌 Dishevelled (Dsh) Gsk3 Axin APC |
| 주요 전사 인자 | TCF/LEF β-카테닌 |
| 기능 | |
| 주요 기능 | 배아 발달 세포 증식 세포 분화 세포 이동 줄기 세포 유지 |
| 경로 유형 | |
| 종류 | 표준 (canonical) Wnt 경로 비표준 (non-canonical) Wnt 경로 |
| 표준 Wnt 경로 | |
| 주요 특징 | 세포 내 β-카테닌 축적 및 TCF/LEF 매개 유전자 발현 |
| 비표준 Wnt 경로 | |
| 종류 | Wnt/칼슘 경로 Wnt/Polarity 경로 Wnt/Ror2 경로 |
| 주요 특징 | β-카테닌 의존적이지 않으며, 세포 Polarity, 세포 이동, 세포골격 재구성에 관여 |
| 조절 | |
| 억제 인자 | DDIP (Dishevelled-DEP domain interacting protein)은 TCF4 분해 촉진 및 TCF4/β-카테닌 복합체 파괴를 통해 Wnt 신호 전달 억제 |
| 역할 | |
| 발생 과정 | 체절 형성 사지 형성 신경관 형성 |
| 질병 | 암: Wnt 경로의 활성화는 대장암, 유방암, 백혈병 등 다양한 암 발생과 관련됨 당뇨병: Wnt 경로는 인슐린 분비 및 혈당 조절에 관여 심혈관 질환: Wnt 경로는 혈관 형성 및 심장 발달에 관여 신경퇴행성 질환: Wnt 경로는 알츠하이머병 및 파킨슨병과 같은 신경퇴행성 질환과 관련됨 |
| 약물 표적 | |
| 종류 | Wnt 분비 억제제 및 핵 인자의 단백질-단백질 상호작용을 방해하는 약물 개발 중 |
2. 역사와 어원
윈트 신호전달의 발견은 종양성 레트로바이러스 연구에서 시작되었다. 1982년 로엘 누세(Roel Nusse)와 해럴드 바머스(Harold E. Varmus)는 생쥐 유선 종양 바이러스를 생쥐에 감염시켜 유방 종양을 유발하는 돌연변이 유전자를 찾고자 했다. 그들은 새로운 원종양유전자(proto-oncogene)를 발견하고 int-1 (integration 1)이라고 명명했다.[176]
Wnt 단백질은 350~400개의 아미노산으로 이루어진, 지질 변형이 일어나는 분비성 당단백질이다.[8] 모든 Wnt 단백질은 완전히 보존된 세린 잔기에 팔미톨레오일화가 일어난다.[9] 이 팔미톨레오일화는 Wnt가 운반 단백질인 Wntless(WLS)에 결합하여 세포막으로 수송, 분비되는데 필요하며,[10] Wnt 단백질이 프리즐드 수용체에 결합하는데도 필수적이다.[11][12] Wnt 단백질은 적절한 분비를 위해 탄수화물이 부착되는 당화 과정을 거친다.[13] Wnt 신호 전달에서 이 단백질들은 리간드로 작용, 파라크린 및 자가분비 경로를 통해 다양한 Wnt 경로를 활성화한다.[14][15]
Int1은 인간과 초파리를 포함한 여러 종에서 잘 보존되어 있다. 1987년, 크리스티아네 뉘슬라인-폴하르트(Christiane Nüsslein-Volhard)와 에릭 위샤우스(Eric Wieschaus)는 초파리 연구를 통해 초파리의 int1 유전자가 이미 알려진 *초파리* 유전자인 Wingless (Wg)와 상동(homolog)임을 밝혀냈다.[177] 이들은 Wg의 기능이 배아 발달 동안 신체 축 형성에 관여하는 체절 극성 유전자(segment polarity gene)라는 것을 이미 확립했으며, 이를 통해 생쥐에서 발견된 포유류 int1 역시 배아 발달에 관여한다는 것을 밝혀냈다.[7] 이 공로로 뉘슬라인폴하르트와 위샤우스는 1995년 노벨 생리학·의학상을 수상했다.
이후 추가적인 Int-1 관련 유전자가 발견되었으나, 이들 유전자는 Int-1과 같은 방식으로 발견되지 않아 int 유전자라는 명칭은 부적절하게 되었다. 이에 따라 int/Wingless 단백질족은 Wnt 단백질족으로 명칭이 변경되었고, int-1은 Wnt1이 되었다. Wnt는 "Wingless-related integration site"를 의미하는 int와 Wg의 혼성어이다.[73]
3. 단백질
Wnt 단백질은 종 간에 매우 잘 보존되어 있으며,[73] 생쥐, 인간, ''Xenopus''(발톱개구리), 제브라피쉬, 초파리 등에서 발견된다.[16] 포유류는 19종의 윈트 단백질과[190] 10종의 프리즐드 수용체를 가진다.[191]
생물종 Wnt 단백질 사람 Homo sapiens WNT1, WNT2, WNT2B, WNT3, WNT3A, WNT4, WNT5A, WNT5B, WNT6, WNT7A, WNT7B, WNT8A, WNT8B, WNT9A, WNT9B, WNT10A, WNT10B, WNT11, WNT16 생쥐 Mus musculus (사람과 동일) Wnt1, Wnt2, Wnt2B, Wnt3, Wnt3A, Wnt4, Wnt5A, Wnt5B, Wnt6, Wnt7A, Wnt7B, Wnt8A, Wnt8B, Wnt9A, Wnt9B, Wnt10A, Wnt10B, Wnt11, Wnt16 Xenopus Wnt1, Wnt2, Wnt2B, Wnt3, Wnt3A, Wnt4, Wnt5A, Wnt5B, Wnt7A, Wnt7B, Wnt8A, Wnt8B, Wnt10A, Wnt10B, Wnt11, Wnt11R 제브라피쉬 Danio rerio Wnt1, Wnt2, Wnt2B, Wnt3, Wnt3A, Wnt4, Wnt5A, Wnt5B, Wnt6, Wnt7A, Wnt7B, Wnt8A, Wnt8B, Wnt10A, Wnt10B, Wnt11, Wnt16 초파리 Drosophila Wg, DWnt2, DWnt3/5, DWnt 4, DWnt6, WntD/DWnt8, DWnt10 히드라 Hydra hywnt1, hywnt5a, hywnt8, hywnt7, hywnt9/10a, hywnt9/10b, hywnt9/10c, hywnt11, hywnt16 C. elegans mom-2, lin-44, egl-20, cwn-1, cwn-2[105]
4. 매커니즘
윈트 신호전달은 Wnt 단백질이 세포 표면의 프리즐드(Fz) 수용체에 결합하면서 시작된다. Fz 수용체는 G 단백질 연결 수용체(GPCRs)와는 다른 종류의 단백질이다.[195] 윈트 신호전달에는 LRP5/6, 수용체 티로신 키나아제(RTK), ROR2와 같은 공자극수용체가 필요할 수 있다.[196]
Wnt 신호가 없을 때, β-카테닌은 Axin, APC, 단백질 포스파타제 2A (PP2A), 글리코겐 합성 효소 키나제 3 (GSK3), 카세인 키나제 1α (CK1α) 등으로 구성된 파괴 복합체에 의해 분해된다.[202][203]
Wnt가 Fz 수용체와 LRP5, LRP5/6 공자극수용체에 결합하면 파괴 복합체의 기능이 억제된다. Wnt는 Axin의 위치를 변화시키고 파괴 복합체를 세포막으로 이동시킨다. 이후 다른 단백질에 의해 파괴 복합체가 인산화되면 Axin이 LRP5/6의 세포질 내부 말단에 결합한다. Dsh가 인산화로 인해 활성화되면 Dsh 내의 DIX와 PDZ 도메인이 GSK3의 활성을 억제해 파괴 복합체가 기능하지 못하도록 만든다. 그 결과, β-카테닌이 축적되고 핵 내부로 들어가 TCF/LEF 전사인자와 함께 유전자 발현을 유도하게 된다.[207][208]
4. 1. 윈트 생성과 분비
Wnt 단백질은 소포체에서 아실기전이효소인 포큐파인(porcupine) 효소에 의해 팔미톨레산이 결합하여 성숙한다.[192] 이후 엔도좀을 통해 골지체로 이동한 윈트는 윈트리스(Wntless, WLS)라는 운반 단백질과 결합한 뒤 엑소좀에서 알부민과 같은 지단백질과 결합하여 세포 외막으로 분비된다.[193] 엑소좀에 남아있는 WLS는 엔도좀을 통해 다시 골지체로 이동하거나 리소좀에서 분해된다.
고슴도치 단백질은 Wnt 리간드가 완전히 형성되었을 때를 결정함으로써 Wnt 리간드가 분비되는 시기를 조절한다. 분비는 윈트리스(Wntless, WLS), evenness interrupted와 같은 단백질과 레트로머 복합체를 사용하여 추가로 제어된다.[15][40]
4. 2. 기초 개념
윈트 신호전달은 Wnt 단백질이 프리즐드(Fz) 수용체의 세포 바깥쪽 N-말단 부위의 시스테인이 풍부한 도메인(CRD)에 결합하면서 시작된다.[194] Fz 수용체는 세포막을 7번 통과하는 막단백질로, G 단백질 연결 수용체(GPCRs)와는 다른 종류의 단백질군으로 분류된다.[195] Wnt 신호전달에는 LRP5/6, 수용체 티로신 키나아제(RTK), ROR2와 같은 공자극수용체가 필요할 수 있다.[196]
4. 3. 표준 윈트 신호전달
표준 윈트 신호전달(Canonical Wnt signaling pathway)은 윈트/베타-카테닌 신호전달(Wnt/β-catenin signaling)이라고도 불리며, 윈트 신호전달의 가장 대표적인 경로이다.[200] 이 경로는 Wnt가 Fz 수용체에 결합하면 세포질 내 베타-카테닌(β-catenin)이 축적되고, 축적된 베타-카테닌은 핵(nucleus) 내로 이동하여 TCF/LEF 전사인자(transcription factor)와 함께 유전자 발현을 유도한다.[208]4. 4. 비표준 윈트 신호 전달
비표준 윈트 신호전달 경로는 베타-카테닌을 거치지 않는 경로로, 비표준 평면 세포 극성(PCP) 신호전달 경로와 비표준 윈트/칼슘 신호전달 경로가 있다.[212]
(1) 비표준 PCP 신호전달 경로는 Wnt5a나 Wnt11과 같은 Wnt 리간드가 LRP5/6이 아닌 PTK7이나 ROR2와 같은 공자극수용체에 결합한다. Wnt가 Fz와 공자극수용체에 결합하면 Dsh가 DIX와 PDZ 도메인을 이용해 DAAM1과 결합해 복합체를 이룬다. 이 복합체는 G-단백질인 Rho를 활성화시킨다. Rho는 세포골격을 조절하는 주요 인자 중 하나인 ROCK를 활성화시킨다. Dsh는 이 외에도 RAC1이나 JNK와 같은 GTP 분해 효소를 활성화시켜 세포의 이동에 중요한 기능을 하는 액틴과 세포 골격 구성을 촉진시킨다.[213]
(2) 비표준 윈트/칼슘 신호전달 경로는 소포체의 칼슘 방출을 촉진해 세포 내 칼슘 농도를 높이는 역할을 한다. Wnt 리간드가 Fz 수용체와 RYK와 같은 공자극 수용체와 결합하여 Dsh와 직접 상호작용하여 특정 도메인을 활성화시킨다. 이 신호전달에서 관여하는 Dsh 도메인은 PDZ와 DEP 도메인이다.[214] Fz 수용체는 G-단백질 삼합체와 직접 상호작용한다. Dsh와 G-단백질 삼합체에 의한 자극은 PLC 효소를 활성화시킨다. PLC가 활성화되면, 세포막의 PIP2를 DAG와 IP3로 잘라낸다. IP3는 소포체에 존재하는 수용체와 결합해 소포체의 칼슘을 세포질로 방출시킨다. 세포질 내 DAG와 칼슘 농도가 증가하면 PKC를 통해 Cdc42 단백질이 활성화된다. Cdc42 단백질은 배아 형성 과정에서 복부 패턴화에 중요한 역할을 하는 단백질이다. 칼슘 농도가 증가하면 칼시뉴린과 CaMKII 단백질이 활성화된다. CaMKII는 전사인자인 NFAT 단백질의 활성화를 유도한다. NFAT은 세포 부착과 이동에 관여한다. 칼시뉴린은 TAK1와 NLK 인산화 효소를 활성화시킨다. TAK1과 NLK가 활성화되면 TCF/베타-카테닌을 억제해 표준 윈트 신호전달 경로를 억제한다.[215] 비표준 윈트/칼슘 신호전달은 조혈모세포 유지와 조골세포 생성에 관여하며, 암의 생성에도 관여한다.[212]
5. 윈트 신호로 유도되는 세포 내 반응
Wnt 신호는 아직 대규모 분석이 이루어지지 않은 다른 다수의 신호 전달 경로도 조절한다. 세포 성장 시에는 Wnt가 GSK3를 억제하여 mTOR을 활성화시킨다[126] . 근육 형성 시에는 Wnt가 PKA와 CREB를 이용하여 와 유전자를 활성화시킨다[127] . Wnt는 Ryk와 Src와 함께 작용하여 축삭 유도 시 신경의 반발을 조절한다. Wnt는 원장 형성 시 CK1을 통해 을 조절하여 세포 골격을 조절한다. 원장 형성의 추가적인 조절은 Wnt가 ROR2를 이용할 때에도 이루어지며, CDC42와 JNK 경로와 함께, 의 발현 조절이 이루어진다. Dsh는 aPKC, Par3, Par6, LGI와 상호작용하여 세포 극성과 미세 소관 골격의 발생을 제어한다. 이러한 경로의 구성 요소는 PCP 경로 및 Wnt/칼슘 경로의 구성 요소와 중복되지만, 다른 반응을 만들어내기 때문에 다른 경로로 여겨진다[93] .
5. 1. 배아 발달
윈트 신호는 사람, 개구리, 무지개송어, 예쁜꼬마선충, 초파리 등 척추동물과 무척추동물 모두에게서 발견되며 배아 발달에 있어 매우 중요한 역할을 한다.[216] 윈트 신호는 체절 형성과 세포 운명 결정, 세포 증식, 세포 이동에 주요한 기능을 수행한다.[216]초기 배아 발달 과정에서 1차 체절 형성은 유기체 형성에 있어서 가장 중요한 단계이며, 이때 형성되는 축에는 전후축, 배복축, 좌우축이 있다. 윈트 신호전달은 전후축과 배복축의 형성에 관여한다.[217]
세포 운명 결정, 즉 세포 분화는 분화되지 않은 세포가 더욱 특정한 세포로 변하는 것을 의미한다. 윈트 신호는 전분화능 줄기세포를 중간엽과 내배엽 전구 세포로 분화를 유도하며,[218] 이러한 전구세포는 추가적인 분화를 거쳐 내피 세포와 심장 세포, 혈관의 평활근이 된다.[219] 또한 윈트 신호는 조혈모세포로부터 혈구 생성을 촉진시키는 기능을 지니고 있다.[220]
대량의 세포가 분화되기 위해서는 특정한 세포 조직을 이루기 위해 배아줄기세포의 증식과 성장이 반드시 수반되어야 한다. 이러한 과정은 표준 윈트 신호전달 경로를 통해 이루어진다. β-카테닌이 증가하면 사이클린 D1이나 c-myc과 같이 세포 분열에 관여하는 단백질의 발현을 증가시켜 체세포 분열을 촉진한다.[221] 줄기세포는 증식함과 동시에 분화하기 때문에 세포의 증식과 분화가 동시에 일어나며, 이로써 배아 발달 과정에서 특정 조직이 자라남과 동시에 발달하게 된다.[222]
배아 발달과정에서 세포이동은 체축 형성, 조직 형성, 팔다리 형성 등에 관여한다. 윈트 신호전달은 이러한 과정 중에서도 특히 수렴확장(convergent extension)을 조절하는 역할을 한다. 배형성(gastrulation)에서 적절한 수렴확장이 일어나기 위해서는 비표준 윈트 PCP 경로와 표준 윈트 경로가 모두 필요하다. 또한, 수렴확장을 중단시키는 기능을 하는 비표준 윈트/칼슘 경로에 의해 추가적인 조절이 이루어져야 정상적인 배형성이 이루어질 수 있다.[223]
5. 2. 암과 연관성
윈트 신호전달 경로는 초기부터 암과의 연관성이 밝혀졌다. 특히 Wnt1은 유방암 마우스 모델에서 원암유전자(proto-oncogene)로 확인되었다.[89] Wnt1은 Wg의 상동유전자이기 때문에 배아 발달에도 관여하는데, 이 과정이 정상적으로 조절되지 않으면 세포 과증식으로 인해 종양이 발생할 수 있다.[73]표준 윈트 신호전달 경로는 양성 및 악성 유방 종양 발달에 관여한다.[161] 윈트 신호전달은 종양에 항암 내성을 부여하고 암을 유발하는 세포를 일정 수준 이상으로 유지하는 역할을 한다.[224] 이러한 세포는 핵과 세포질 내에 높은 수준의 베타-카테닌을 가진다는 특징이 있다. 베타-카테닌 발현 증가는 유방암 환자의 예후 악화와 관련이 깊다.[75]
베타-카테닌이 축적되는 원인은 다음과 같다.
- 파괴복합체의 기능 이상: 파괴복합체를 구성하는 단백질 중 APC에 돌연변이가 발생하는 경우가 가장 흔하며, 이는 유방암뿐만 아니라 대장암에서도 자주 발견된다.
- Wnt 리간드 단백질 과발현
- DKK와 같은 윈트 신호전달 억제제 감소
- 윈트/칼슘 신호전달과 같은 조절 경로 약화[225][226][227]
윈트 신호전달 경로는 상피간엽전환(EMT)에 관여하여 암세포의 전이를 유발할 수 있다. 기저 유사 유방암의 폐 전이 연구에서 Wnt/β-카테닌 신호전달 억제가 EMT를 예방하여 전이를 억제할 수 있음을 보여주었다.[77]
윈트 신호전달 경로는 섬유종증[78], 대장암, 흑색종, 전립선암, 폐암[79] 등 다양한 암의 발생 및 전이에도 관여한다.
- ''CTNNB1''(β-카테닌 암호화 유전자) 발현 변화
- Wnt1, Wnt2, Wnt7A 등 Wnt 리간드 단백질 발현 증가: 교모세포종, 식도암, 난소암에서 관찰[79]
- ROR1, ROR2, SFRP4, Wnt5A, WIF1, TCF/LEF 계열 단백질 기능 이상[165]
Wnt 신호전달은 유방암 및 전립선암에서 골 전이에 관여하며, 활성화 및 비활성화 상태가 번갈아 나타난다.[166][167]
프로스타글란딘 E2(PGE2)와 Wnt의 연관성은 만성 염증과 관련된 PGE2 증가가 Wnt 경로를 활성화시켜 발암을 유발할 수 있음을 시사한다.[91]
5. 3. 제2형 당뇨병
인슐린은 포도당 항상성에 관여하는 펩타이드 호르몬으로, 혈류로부터 포도당 흡수를 증가시키기 위해 세포막에서 포도당 수송체를 상향 조절한다. 이 과정은 세포의 인슐린 민감성을 증가시킬 수 있는 Wnt/β-카테닌 신호 전달 활성화에 의해 부분적으로 매개된다. 특히, Wnt10b는 골격근 세포에서 이러한 민감성을 증가시키는 Wnt 단백질이다.[72]
제2형 당뇨병은 인슐린 저항성 증가와 인슐린 분비 감소를 유발하는 흔한 질병으로, 고혈당증을 일으켜 치료하지 않으면 치명적일 수 있다. Wnt 신호전달은 인슐린 감수성에 관여하므로, 이 경로의 기능 부전이 관련될 수 있다. 예를 들어, Wnt5b의 과발현은 지방 생성에 관여하므로 감수성을 증가시킬 수 있는데, 이는 비만과 제2형 당뇨병의 병발률이 높기 때문이다.[83] Wnt 신호전달은 미토콘드리아 생합성의 강력한 활성제이며, 활성 산소 (ROS)의 생산 증가로 이어져 DNA 및 세포 손상을 일으킨다.[84] 이러한 ROS로 인한 손상은 급성 간 인슐린 저항성 또는 손상 유발 인슐린 저항성을 유발할 수 있다.[85] TCF7L2와 같은 Wnt 신호전달 관련 전사 인자의 돌연변이는 감수성 증가와 관련이 있다.[86]
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